二十一团垦区依山傍水，历史源远流长。从两千年前的丝路古国，到土尔扈特东归修渠垦荒，再到军垦战士拉起「开都河畔第一犁」，一部团史，就是半部屯垦戍边史。
- 远古时期约2500—3000年前，开都河畔即有人类活动，以畜牧为主，兼有发达的农业和手工业。
- 两汉至中唐这里是西域三十六国之一的焉耆国属地，丝绸之路重镇之一。
- 唐宋元明唐咸通以后地属回鹘，宋属西辽，元属别失八里省，明为察里斯城所辖，清初为准噶尔部占据。
- 1771年（乾隆三十六年）土尔扈特部首领渥巴锡率部万里东归，清政府将这一带土地赐封为渥巴锡采邑。
- 1781年（乾隆四十六年）土尔扈特汗策愣纳木扎勒督率汗旗牧民修渠垦荒，以部落名命名渠道「开烈渠」，后称开来渠——「开来」之名由此而来。
- 1947年2月部队前身为渤海军区教导旅二团，在山东渤海地区组建；11月改编为西北野战军第二纵队独立第六旅十七团。
- 1947—1949年这支部队转战西北战场，参加运城、宜川、黄龙山、荔北等大小三十余场战役战斗，以「攻如猛虎，守如泰山」著称。
- 1949年2月整编为中国人民解放军步兵第六师十七团。
- 1949年11月师长张仲瀚率十七团副团长谢高忠一行50人抵达焉耆，开都河畔拉起军垦第一犁；开明的满汗王福晋邬静彬将开都河沿岸部分封地捐献给部队建立家业。
- 1950年部队进驻焉耆垦区，执行战斗队、生产队、工作队三重任务，开荒造田、兴修水利、植树造林。
- 1953年6月5日十七团指战员集体就地转业，改称新疆军区农业建设第二师第五团。
- 1954年新疆生产建设兵团成立，编入兵团序列。
- 1958年划归农垦部序列，称国营第五团农场。
- 1969年7月兵团下达改变番号的命令，五团农场易名为农二师二十一团。
- 1975年5月兵团体制撤销，归属自治区农垦总局序列。
- 1982年兵团体制恢复，恢复农二师二十一团番号。
- 1984年地名普查时因开来渠得名，「开来镇」作为团部驻地名称正式使用。
- 2012年12月兵团师团更名，改称新疆生产建设兵团第二师二十一团。
- 2013年冬首批6只天鹅飞临团辖区开都河河湾越冬，「天鹅湾」从此得名；此后每年冬季天鹅如约而至，如今已多达数百只。
- 2023年投资1.2亿元打通32.14公里沿河观光路，将天鹅湾、月牙湖、通天河、野鸭滩四个景观串珠成链。
- 2024年12月6日经自治区人民政府批准（新兵函〔2024〕98号），设立铁门关市开来镇，实行「团镇合一」管理体制。